Экспозиционно-выставочная деятельность является одним из основных направлений в работе В настоящее время в музее работает 12 постоянных экспозиций. В течение года сотрудниками строятся временные и передвижные выставки, как в музее, так и за его пределами.
В 2010 году состоялось открытие Музея истории города и района, расположившегося в здании бывшей начальной школы на улице Гагарина. Постоянная экспозиция представляет интерьер жилого городского дома, построенного в конце XIX века. В этом музее представлено около 500 экспоната из фондов музея.
За 4 года работы в нем было простроено более 20 временных выставок. Это выставки, посвященные календарным праздникам, памятным датам, выставки из серии наменитые кирилловцы» и другие. В 2011 году началось строительство новой экспозиции по истории Кирилло-Белозерского монастыря, которая теперь размещается в нескольких залах Трапезной палаты. В 2014 году завершилась работа над её строительством. В 3 залах Трапезной палаты представлено более 400 экспонатов, раскрывающих основные этапы истории становления Кирилло-Белозерского монастыря. Одной из особенностей данной экспозиции станет, наряду с традиционным показом экспонатов, использование современных мультимедийных технологий. Одна из последних экспозиций, открывшаяся в мае 2014 года в Архмандричьих кельях, «Ремесло и шедевры». В 5 залах расположатся комплексы, посвященные иконописанию, вышивке, лицевому орнаментальному шитью, ювелирному искусству, меднолитой пластике и деревянной скульптуре и резьбе. Это более 250 экспонатов из фондов музея. Здесь представлены различные ремесла и памятники, которые были востребованы в православных монастырях для производства предметов церковного обихода. В десяти залах второго этажа Архимандричьих келий расположена экспозиция «Древнерусское искусство XV-XVII веков». Здесь представлены иконы из иконостасов церквей Кирилло-Белозерского монастыря и церкви Ильи Пророка из города Белозерска. А также лицевое и орнаментальное шитье XV-XVII вв. На этой же экспозиции представлен иконостас Успенского собора Кирилло-Белозерского монастыря XV века.Посетители музея также могут познакомиться с экспозициями «Народное искусство Белозерья», «Древности Белозерья», «Монашеская келья» и другими, где представлены экспонаты из фондов музея, рассказывающие об истории монастыря и всего Белозерского края. В летнее время можно посмотреть интерьеры церквей XVI века с сохранившимися иконостасами XVI-XVIII веков, а также посетить галереи крепостных стен XVII века.
В настоящее время музей очень тесно сотрудничает с другими музеями России, делая совместные выставки. Несомненно, самым ярким событием было открытие в 2012 году выставки икон из иконостаса Успенского собора Кирилло-Белозерского монастыря в Музеях Московского Кремля. В ответ на это событие в Кирилло-Белозерском музее открылась выставка «Царские изографы», на которой было представлено 32 иконы из фондов музея «Московский Кремль». Совместные выставки музей строил с «Ростовским Кремлем», «Вологодским историко-архитектурным и художественным музеем-заповедником». Музей также сотрудничает с муниципальными музеями, с учреждениями культуры и образования Вологодской области. Ежегодно сотрудники музея принимают участие в фестивале «Интермузей». В 2011 году в номинации «Хранение как искусство» музей-заповедник получил первую премию, а также памятный подарок – жемчужину, выполненную мастерами Гусевского хрустального завода. Проект «Беспроводная система контроля температурно-влажностного режима собора Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря» Кирилло-Белозерского музея-заповедника был признан победителем фестиваля в номинации «Хранение как искусство». Помимо крупных выставочных проектов, в самом музее в течение года работают небольшие временные выставки, на которых представлено творчество художников, мастеров Вологодской области, выставки, посвященные знаменитым землякам, юбилейным датам и календарным праздникам, а также выставки из частных собраний.
Экспозиционно-выставочная деятельность является составной частью работы музеев. Строительство выставок позволяет повысить доступность и значимость музейных фондов, вводить в научный и культурный оборот памятники, находящиеся в частных собраниях. Новые экспозиции и выставки способствуют совершенствованию методов экспозиционной и культурно-образовательной работы музея, расширяют возможности в работе с посетителями музея.
